As células ciliadas da cóclea e do órgão vestibular estão intimamente ligadas filogenética e anatomicamente, pois estão localizadas no labirinto membranoso e preenchidas com o mesmo fluido da orelha interna. De fato, a relação entre a função coclear e a vestibular tem sido um campo de investigação por muitos anos.1–8 A cóclea e o vestíbulo podem ser suscetíveis a fatores nocivos, como agentes infecciosos, drogas ototóxicas, trauma ou insuficiência no suprimento sanguíneo do ouvido interno. A coexistência de perda auditiva e função vestibular anormal tem sido bem descrita na literatura.1–8 Muitas mutações genéticas causam perda auditiva com comprometimento vestibular coexistente: mutação nos genes COCH, PAX3, MITF, SOX10 (síndrome de Waardenburg), MYO7A, USH1C, CDH23, PCDH15, USH1G, USH2A e USH3A (síndrome de Usher I, III). Dano vestibular parcial ou total também foi descrito nas mutações do gene GJB2,3,4 rubéola congênita5 e meningite bacteriana.6

A bateria de testes neurotológicos, atualmente em uso clínico, permite avaliar cada parte do vestíbulo separadamente:9 o sáculo com o cVEMP (potencial evocado miogênico vestibular cervical), que mede o reflexo vestíbulo‐cólico,10 utrículo – com o oVEMP (potencial evocado miogênico vestibular ocular), que mede o reflexo vestíbulo‐ocular,11 o canal semicircular lateral– com prova calórica para estímulo de baixa frequência e com cadeira rotatória ou vHIT (teste do impulso cefálico com vídeo) para estímulo de alta frequência, bem como canal semicircular superior e posterior com vHIT.12

De acordo com relatos anteriores baseados em provas calóricas e cadeiras rotatórias, a incidência geral de déficits vestibulares em pacientes com perda auditiva profunda varia de 20% a 40%.5,7 Pesquisas mais recentes com uma bateria extensa de testes neurotológicos (inclusive VEMPs) verificaram que esse percentual pode chegar a 85%.3,4,6,8

As indicações para implante coclear têm sido constantemente ampliadas e agora incluem pacientes com audição residual de baixa frequência como bons candidatos. Isso levanta a questão de seu status vestibular. O objetivo deste estudo foi investigar se havia alguma diferença entre a função vestibular de pacientes com audição residual de baixa frequência e aqueles com orelhas totalmente surdas e se havia alguma associação entre o grau de perda auditiva de baixa frequência e a função vestibular.

Exatamente 225 pacientes com perda auditiva neurossensorial profunda em pelo menos uma orelha (com ou sem audição residual de baixa frequência) foram incluídos no estudo. Desses, 135 apresentavam perda auditiva bilateral profunda, portanto 360 orelhas foram analisadas.

Os pacientes foram submetidos aos seguintes testes vestibulares: cVEMP, oVEMP, prova calórica e vHIT, os quais fizeram parte de uma avaliação para implante coclear. O estudo foi aprovado pelo comitê do conselho de ética institucional KB/15/2014. No início do nosso estudo, em 2014‐2015, foram feitas apenas cVEMPs e avaliação da prova calórica; depois de 2015, incluímos também oVEMP e vHIT. Todos os pacientes assinaram o termo de consentimento livre e informado. Após o implante coclear, o status vestibular dos participantes foi verificado novamente com a mesma bateria de testes, de acordo com o seguinte esquema: cVEMP, oVEMP 1‐3 meses, vHIT e prova calórica 4‐6 meses no pós‐operatório. A preservação auditiva também foi medida 6 meses após o implante coclear com a seguinte fórmula:13 HP = [1‐(PTApós‐PTApré)/(PTAmax‐PTApré))*100%, onde PTApré é a média de tons puros medida no pré‐operatório, PTApós é a média de tons puros medida no pós‐operatório e PTAmax é o nível máximo gerado por um audiômetro padrão. Os valores de PA (preservação auditiva) foram divididos em: perda auditiva (sem audição detectável), PA mínima (variação de 1% a 25%), PA parcial (26% a 75%) e PA completa (> 75%).13 No entanto, para a finalidade desse artigo, a análise detalhada restringiu‐se aos resultados pré‐operatórios dos testes vestibulares e sua associação com a audição pré‐operatória.

Os pacientes foram divididos em quatro grupos, de acordo com os limiares auditivos e da audição nas frequências baixas. Baseamos a divisão na classificação “Tratamento da surdez parcial” (TSP) (figs. 1 e 2).14–17 A classificação refere‐se aos pacientes que são parcialmente surdos, portanto apresentam limiares auditivos detectáveis dentro dos limites do audiômetro que precisam ser protegidos e resultam em diferentes estratégias cirúrgicas de implante coclear de acordo com o grau de preservação auditiva. A estimulação eletronatural (TSP‐EEN) refere‐se a pacientes com limiares normais ou apenas levemente elevados em faixas de baixa e média frequência, que precisam de complementação elétrica com um eletrodo muito curto;15,16 o complemento elétrico (TSP‐CE) ‐ pacientes com limiares normais ou apenas levemente elevados em baixas frequências, que necessitam de complementação elétrica com eletrodos curtos e sem amplificação na região apical;17 estimulação eletroacústica (TSP‐EEA) – pacientes com audição residual de baixa e média frequências, que precisam de amplificação de um aparelho auditivo para baixas frequências e estimulação elétrica do eletrodo implantado para frequências médias e altas18 e estimulação elétrica (TSP‐EE) – inclui os pacientes com audição residual não funcional que se beneficiarão somente da estimulação elétrica após a inserção do eletrodo longo.

Figura 1.

Classificação do tratamento de surdez parcial. TSP‐EEN, Tratamento de surdez parcial ‐ estimulação eletro‐natural; TSP‐CE, Tratamento de surdez parcial ‐ complemento elétrico; TSP‐EEA, Tratamento de surdez parcial ‐ estimulação eletroacústica; TSP‐EE, Tratamento de surdez parcial ‐ estimulação elétrica.

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Figura 2.

Etiologia da perda auditiva.

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Em nosso estudo, o Grupo 1 preencheu os critérios audiológicos para o grupo TSP‐CE, o Grupo 2 para TSP‐EEA e Grupo 3 para TSP‐EE, enquanto o Grupo 4 incluiu pacientes sem limiares auditivos detectáveis dentro dos limites do audiômetro. As médias de tons puros para 125, 250, 500 e 1000Hz (PTA BAIXA FREQ) e as estatísticas descritivas de cada grupo são apresentadas na tabela 1.

Os critérios de exclusão foram: orelha já implantada, doença de orelha média como história de otosclerose, lesão ou fixação ossicular, pós‐timpanoplastia, canal wall down, qualquer gap aéreo‐ósseo na audiometria de tons puros, perfuração timpânica, “síndrome da terceira janela” (síndrome da deiscência do canal superior), aquedutos vestibulares alargados, doença retrococlear conhecida ou doença neurológica que sabidamente afete as respostas do VEMP (doença do cerebelo, doença desmielinizante, doença neurodegenerativa), rigidez dos músculos do pescoço.

cVEMPs

A estimulação foi fornecida monoauralmente através das pontas de inserção com um estímulo tone burst de 500Hz a 97 dBnNA e taxa de estimulação de 5,1Hz, gate de estimulação 2:2:2. Um conjunto de 200 estímulos foi medido e sua média obtida. O paciente ficava sentado e foi solicitado que girasse a cabeça a 45° de distância da orelha estimulada, a fim de obter constante contração tônica do músculo esternocleidomastóideo (ECM). Um nível de contração do ECM de 50–150μV foi mantido durante todo o exame com biofeedback visual derivado do software. Os dois eletrodos ativos foram colocados no ponto médio entre a inserção do músculo na mastoide e sua origem no esterno, enquanto o eletrodo invertido foi colocado entre as articulações esternoclaviculares e o eletrodo terra foi anexado à testa. A impedância dos eletrodos foi mantida abaixo de 2,5 kΩ. A resposta foi considerada presente se dois padrões eletromiográficos repetíveis fossem desencadeados com duas formas de onda reconhecíveis P1 e N1 (fig. 3 e tabela 2).

Figura 3.

cVEMPs na surdez parcial.

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Tabela 2.

cVEMPs em surdez parcial

	Númerode pacientes	cVEMP		Faixa etária	Média de idade (Desvio‐padrão)	PTA BAIXA FREQ dBNA (Desvio‐padrão)
		Presente	Sem response
Grupo 1 TSP‐CE	54	32 (59,3%)	22 (40,7%)	9-74	47,44 (± 15,76)	28,19 (± 11,60)
Grupo 2 TSP‐EEA	127	73 (57,5%)	54 (42,5%)	9-75	43,59 (± 19,82)	67,09 (± 13,65)
Grupo 3 TSP‐EE	105	37 (35,2%)	68 (64,8%)	9-84	42,7 (± 18,56)	93,98 (± 7,71)
Grupo 4 TOTAL	39	3 (7,7%)	36 (92,3%)	14-70	44,61 (± 15,85)	-

PTA BAIXA FREQ, média da Audiometria de Tom Puro para 125 Hz, 250 Hz, 500 Hz, 1000 Hz.

oVEMPs

Os oVEMPs foram medidos com um estímulo tone burst de 500Hz a 97 dBnNA, gate de estimulação 2:2:2, taxa de estimulação de 5,1 s, média de sinal de 500 estímulos. Os eletrodos ativos foram colocados infraorbitalmente na linha média do olho, o eletrodo de referência foi colocado no queixo e o eletrodo terra, na testa. A resposta foi registrada contralateralmente e a impedância do eletrodo foi mantida abaixo de 2,5 kΩ. O paciente estava sentado e foi solicitado que direcionasse o olhar a 35° na vertical durante o registro. A resposta foi considerada presente se dois padrões repetíveis fossem registrados com duas formas de onda reconhecíveis N1 e P1 (fig. 4 e tabela 3).

Figura 4.

oVEMPs na surdez parcial.

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Tabela 3.

oVEMPs em surdez parcial

	Númerode pacientes	oVEMP		Faixa etária	Média de idade (Desvio‐padrão)	PTA BAIXA FREQ dBNA (Desvio‐padrão)
		Presente	Sem resposta
Grupo 1 TSP‐CE	24	17 (70,80%)	7 (29,20%)	9-68	44,62 (± 16,70)	23,85 (± 9,42)
Grupo 2 TSP‐EEA	84	47 (56,00%)	37 (44,00%)	9-74	46,17 (± 18,20)	67,08 (± 14,32)
Grupo 3 TSP‐EE	65	26 (40,00%)	39 (60,00%)	16-84	44,43 (± 18,63)	94,83 (± 7,11)
Grupo 4 TOTAL	28	4 (14,30%)	24 (85,70%)	16-70	46,37 (± 17,40)	-

PTA BAIXA FREQ, média da Audiometria de Tom Puro para 125Hz, 250Hz, 500Hz, 1000Hz.

Prova calórica

Usamos a estimulação calórica bitérmica de Fitzgerald‐Hallpike, com dois estímulos (44°C e 30°C) por 30 segundos. O segundo teste foi feito após um descanso de pelo menos 8 minutos do primeiro. Os pacientes estavam em posição supina com elevação de 30° da parte superior do corpo. Fraqueza unilateral (UW, do inglês unilateral weakness) e velocidade da componente lenta (SCV, do inglês slow componente velocity) foram registradas em ambos os lados. O grau de paresia do canal (UW) foi calculado com base na fórmula de Jongkees, com 75% > UW > 25% considerado como uma resposta enfraquecida e UW > 75% como arreflexia. No caso de respostas calóricas fracas bilateralmente, a arreflexia foi estabelecida se a resposta calórica total (a soma de SCV para água quente e fria) < 12°. Em caso de dúvida, fizemos teste adicional da cadeira rotatória ou confiamos no vHIT no plano dos canais semicirculares laterais para distinguir entre respostas calóricas fisiologicamente fracas e arreflexia (fig. 5 e tabela 4).

Figura 5.

Prova calórica na surdez parcial. Versão em preto e branco.

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Tabela 4.

Resultados da prova calórica na surdez parcial

	Número	Prova calórica			Faixa etária	Média de idade (desvio‐ padrão)	PTA BAIXA FREQ. dBNA (Desvio‐padrão)
		Normal	Fraqueza	Arreflexia
Grupo 1 TSP‐CE	27	24 (88,90%)	3 (11,10%)	0 (0,00%)	31-74	52,16 (± 13,21)	23,05 (± 7,52)
Grupo 2 TSP‐EEA	76	63 (82,90%)	5 (6,60%)	8 (10,50%)	12-80	49,00 (± 18,95)	64,14 (± 14,43)
Grupo 3 TSP‐EE	76	44 (57,90%)	8 (10,50%)	24 (31,60%)	10-75	44,42 (± 17,83)	94,72 (± 7,30)
Grupo 4 Total	30	16 (53,30%)	2 (6,70%)	12 (40,00%)	16-77	47,06 (± 18,10)	-

PTA BAIXA FREQ, média da Audiometria de Tom Puro para 125 Hz, 250 Hz, 500 Hz, 1000 Hz.

Entre 360 orelhas de 225 pacientes incluídos no estudo, 325 orelhas foram avaliadas por cVEMP, 201 por oVEMP, 209 por prova calórica e 152 por vHIT. As discrepâncias entre o número de orelhas examinadas em cada teste foram causadas por: incapacidade de seguir adequadamente o protocolo do exame em particular, o que tornou seu resultado não confiável (manter a tensão adequada do músculo ECM para cVEMP, manter o olho fixo em um ponto durante os movimentos da cabeça ou atingir a velocidade adequada dos movimentos da cabeça no vHIT), desacordo dos pacientes em relação a toda a bateria de testes (principalmente prova calórica, como os que mais comumente causam vertigem), intolerância aos testes (por exemplo, estimulação calórica), introdução de oVEMP e vHIT posteriormente no protocolo. O resumo das orelhas examinadas antes e após o implante coclear é apresentado na tabela 6. Entre as 142 orelhas que tiveram alguma audição detectável antes do implante coclear (Grupos 1, 2 e 3) e foram analisadas após o implante coclear, 60 (42,25%) preservam completamente a audição, 73 preservaram parcialmente (51,40%), 6 minimamente (4,22%) e 3 (2,11%) não tiveram audição detectável nos 6 meses de seguimento.

Surdez parcial (SP) é uma condição em que a perda auditiva ocorre em pelo menos uma frequência crítica para a compreensão da fala.14 Há vários anos, sabe‐se que pacientes com surdez parcial podem se beneficiar de um implante coclear (IC). No início, apenas aqueles com audição residual não funcional em baixas frequências recebiam um IC. Então, com o progresso da tecnologia, o conhecimento eletrofisiológico e técnicas cirúrgicas (técnicas de preservação auditiva: abordagem da janela redonda, eletrodos flexíveis, micropunctura da janela redonda, administração perioperatória de esteroides),14,18,23–25 tornou‐se possível para pacientes com audição usável em baixas frequências receber estimulação elétrica através de um IC e amplificação acústica de sua audição residual (Tratamento de surdez parcial ‐ estimulação eletroacústica; PDT‐EEA). Após anos de aprimoramento das técnicas cirúrgicas e de ganho de mais experiência, os pacientes com audição normal ou apenas levemente elevada nas frequências baixas, mas que necessitam de complemento elétrico – um IC com eletrodos mais curtos para frequências médias e altas – também foram incluídos e classificados como surdez parcial‐complemento elétrico.17 Recentemente, alguns poucos casos de indivíduos com IC com audição normal até 1500Hz foram descritos e classificados como tratamento de surdez parcial‐estimulação eletronatural (PDT‐EEN).15,16

O implante coclear na surdez parcial levanta o problema da preservação da audição residual. Na presente análise, fica claro que esse grupo de pacientes não apenas tem uma melhor cóclea, mas também boa função vestibular, que precisa ser protegida. É verdade que as consequências da perda vestibular não são tão graves quanto as da perda auditiva. Nos casos de lesão vestibular, os mecanismos de compensação no sistema nervoso central permitem um controle postural bastante normal e tornam transitória a grande maioria dos sintomas pós‐operatórios vestibulares. No entanto, à medida que recrutamos indivíduos mais velhos para tratamento com IC, ou aqueles com distúrbios vestibulares ou neurológicos pré‐existentes, o problema ganha importância, principalmente com implantes bilaterais. A literatura que aborda a questão da preservação vestibular após implante coclear relatou perda de respostas do cVEMP em 0% ‐76,47%26–31 e respostas calóricas significativamente reduzidas em 0% a 72,40%,26–32 mesmo quando técnicas de preservação auditiva foram adotadas. É por isso que os cuidados especiais e aconselhamento são recomendados ao selecionar um paciente para implante coclear.

Nossos desfechos podem não ser um indicador direto do status vestibular em orelhas surdas, mas mostram a tendência estatística. Vale ressaltar que pelo menos 53,3% dos pacientes sem audição residual detectável apresentaram função do canal semicircular posterior normal, o que pode piorar após o implante coclear. Eles podem ser potencialmente tratados como tendo orelhas totalmente danificadas, quando nada mais pode ser perdido após a operação, enquanto mais da metade deles ainda tem função vestibular relevante. Nossos resultados indicam que os órgãos otólitos são mais afetados em orelhas com surdez profunda (sáculo em 55,38% e utrículo em 53,23%) do que nos canais semicirculares (entre 16,33% a 23,32% de falta de resposta de acordo com a prova calórica ou vHIT). Isso pode ser esclarecido pela proximidade anatômica da cóclea, que torna o sáculo e o utrículo mais suscetíveis a fatores nocivos.

Há pouquíssimos dados comparáveis na literatura. Que seja de nosso conhecimento, nenhuma outra pesquisa usou essa gama de testes vestibulares para examinar tantos pacientes parcialmente surdos. Tribukait et al.1 mostraram que, se a audição era superior a 90dB (PTA de 0,5, 1,0 e 2,0kHz), a função vestibular era frequentemente normal, mas, para níveis auditivos de 100/120dB, a função dos órgãos otólitos diminuía significativamente. Os níveis auditivos correlacionaram‐se mais estreitamente com a função dos órgãos otólitos, especialmente a do utrículo, do que com a função do canal semicircular lateral.1 Lin et al.33 dividiram os pacientes com perda auditiva neurossensorial congênita não hereditária e não sindrômica em dois grupos de acordo com o grau da perda auditiva: > 90dB (PTA, para 500Hz, 1000Hz, 2000Hz, 3000Hz) e ≤ 90dB (PTA para 500Hz, 1000Hz, 2000Hz, 3000Hz). Eles descobriram que o pior grupo auditivo apresentou maior incidência de respostas ausentes do que o último: cVEMP (80% e 68%), oVEMP (70% vs. 20%) e provas calóricas (40% vs. 5%), respectivamente. A perda auditiva com ATP ≥ 65dB foi associada à função vestibular significativamente pior.33

Sandberg et al.7 encontraram uma correlação entre a gravidade da perda auditiva e os resultados das provas calóricas (80% das provas calóricas normais quando a PTA para 0,5, 1 e 2kHz foi < 90dB, mas apenas 20% das provas calóricas normais quando PTA > 98dB).

As limitações do nosso estudo decorrem do fato de o teste VEMP ter sido feito com estímulos conduzidos por ar. Para eliminar falsos negativos, foram excluídos todos os pacientes com perda auditiva condutora coexistente. Não introduzimos limitação de idade. Alguns de nossos pacientes podem ter tido respostas vestibulares ausentes ou fracas devido ao envelhecimento do órgão vestibular, principalmente no caso de VEMPs. A média da idade foi semelhante em cada grupo e não poderia ter afetado o resultado final. A etiologia específica da surdez em cada grupo pode ter tido algum impacto no status da função vestibular. Em todos os nossos grupos, a etiologia da perda auditiva foi considerada principalmente “desconhecida”, mas parecia não haver forte preponderância em qualquer grupo de uma causa específica de perda auditiva.

Pacientes com surdez parcial têm melhor condição vestibular do que aqueles sem audição residual detectável nas frequências baixas. Em resumo, verificamos que quanto melhor a audição residual nas frequências baixas, melhor a condição vestibular. Se não houver critérios audiológicos ou anatômicos rígidos, a condição vestibular pré‐operatória parece ser um bom indicador para decidir em que lado a cirurgia deve ser feita.

A pesquisa não recebeu subsídio específico de agências de fomento nos setores público ou comercial.

Os autores declaram não haver conflitos de interesse.