A deglutição é um processo sensório-motor complexo que envolve várias fases fisiológicas.1 É provada a hipótese de que as múltiplas áreas cerebrais ativadas durante a deglutição, tanto em jovens quanto em adultos, refletem regiões responsáveis por diferentes aspectos do processo da deglutição.2

Sabe-se que o córtex cerebral desempenha um papel funcional importante na regulação da deglutição.3 Os componentes reflexivos da deglutição dependem dos centros da deglutição do tronco cerebral, cujo início é uma ação voluntária, que depende da integridade de áreas motoras do córtex.4

Alguns aspectos da representação neuroanatômica do funcionamento cortical que controla a deglutição têm sido investigados e identificados em humanos com o uso de técnicas de mapeamento cerebral, como a ressonância magnética funcional (RNMf), que é considerada um dos mais recentes e avançados métodos de neuroimagem funcional, sem o uso de radiação ionizante.5

O advento da ressonância magnética funcional permite uma melhor detecção e quantificação das mudanças organizacionais na ativação cortical, com melhor resolução espacial e temporal.5 A RNMf é um método seguro e não invasivo para investigação do cérebro humano, e tem sido indicada na pesquisa da disfagia após danos cerebrais.6

O objetivo do presente estudo foi analisar, de forma crítica e sintética, artigos relevantes sobre os achados da RNMf durante tarefas de deglutição em diferentes grupos estudados na literatura internacional.

Método

Pela natureza não experimental da pesquisa, não houve necessidade de termos de consentimento nem parecer de ética institucional. Para o estabelecimento do método utilizado, foram seguidos os preceitos do Cochrane Handbook.7

Os artigos utilizados neste estudo foram selecionados por meio da base de dados PubMed utilizando os descritores “deglutition”, “deglutition disorders”, “magnetic resonance” e “magnetic resonance spectroscopy”, limitando-se a pesquisas realizadas em indivíduos em idade adulta, nos idiomas português e inglês, e realizadas de janeiro de 2002 a dezembro de 2013.

A busca dos artigos no banco de dados foi realizada, de forma independente, pelos pesquisadores do estudo, visando minimizar possíveis perdas de citações. Cada artigo recuperado no banco de dados foi analisado com o mesmo critério, visando a pertinência da sua seleção e inclusão ou não no estudo. Artigos em línguas que não o português e inglês foram excluídos, assim como os artigos que não permitiram o acesso ao texto completo (obtidos no Portal de Periódicos da CAPES) e os repetidos por sobreposição das palavras-chave. Dos textos completos obtidos foram excluídos aqueles referentes aos estudos de caso, revisões de literatura, estudos com animais, cartas ao editor e textos que não se relacionavam diretamente ao tema. Foram analisados os textos que efetivamente se relacionavam à proposta da pesquisa. Todas as etapas do estudo foram conduzidas pelos pesquisadores também de forma independente. Quando houve discordância entre os pesquisadores, foram incluídos apenas os textos cuja posição final foi consensual. Pela natureza do estudo, a pesquisa não foi do modelo simples-cego.

Após os cruzamentos “deglutition 3 magnetic resonance”, “deglutition 3 magnetic resonance spectroscopy”, “deglutition disorders 3 magnetic resonance” e “deglutition disorders 3 magnetic resonance spectroscopy” foram encontrados 649 artigos, sendo que151 deles tinham resumos indisponíveis. Dos 498 restantes, 189 estavam repetidos. Sendo assim, 309 artigos foram avaliados, e apenas 21 foram incluídos no presente estudo.

O motivo da exclusão dos 288 artigos do estudo encontrase descrito na tabela 1. Os 21 artigos selecionados foram avaliados de forma crítica quanto a: objetivos, número e gênero dos participantes, faixa etária, critérios e métodos de avaliação, resultado; e conclusões.

Resultados

Os resultados do estudo encontram-se sumariamente descritos na tabela 2.

Discussão

Foram identificados 13 grupos de autores diferentes. Não foi encontrada prevalência ou diferenciação de resultados entre os sexos. Todos os artigos apresentaram análise quantitativa, com apoio em resultados estatísticos. Dos 21 artigos estudados, em apenas um23 houve a participação de juízes, no intuito de dar confiabilidade à avaliação videofluroscópica.

Dos artigos estudados, nove2,10,15,17-21,23,24 utilizaram grupos controle para realizar comparações. Em 20 artigos,2,8-20,22,23-27 o desenho do estudo foi transversal, com avaliação/realização do exame pontual, e em apenas um21 o desenho foi longitudinal, tendo sido realizada a avaliação/realização do exame nos momentos pré e pós-operatório. De acordo com o desenho metodológico deste estudo, todos os artigos utilizaram o exame de RNMf; porém, também foram identificados outros exames utilizados em associação, como a eletromiografia (EMG) e a videoflouroscopia da deglutição (VDF).

Os parâmetros considerados para a avaliação durante o exame de RNMf não foram unânimes. Alguns estudos avaliaram a função de deglutição de saliva, água e bário15,16,23,24; outros deglutição de saliva e/ou água;2,9,10,13,17-21 enquanto outro a deglutição de sólido, líquido e pastoso para diferenciar as consistências.12 Quanto à forma de instrução para a realização das tarefas, foram utilizados comandos verbais, como “degluta” e “não degluta”,8,11 assim como a estimulação visual e/ou auditiva e/ou gustativa.14,22,25-27

Para a análise dos resultados do exame de RNMf, de forma geral, foram utilizados os critérios de BOLD (Blood Oxygenation Level Dependant), de ROI (Regions of Interest), de lateralização cortical, de DTI (Diffusion Tensor Imaging) e de tempo de latência.

Após a análise crítica dos artigos, observou-se que os estudos que apresentavam os achados da RNMf durante tarefas de deglutição podiam ser divididos em três grupos: estudos que descreviam a ativação cerebral em indivíduos hígidos em diferentes condições e com diferentes estímulos;8,11-14,16,19,22,26,27 estudos realizados com pacientes portadores de alguma doença/comorbidades, que foram comparados à indivíduos hígidos,10,17,18,21,23-25 sendo as comorbidades doença de Alzheimer (DA),23,24 obesidade,25 câncer de língua,10,21 esclerose lateral amiotrófica (ELA)17 e acidente vascular cerebral (AVC) isquêmico18; e estudos que comparavam a ativação cerebral em diferentes idades.2,15,20,24

Para melhor apresentação e discussão dos achados deste estudo, foi realizada a aglutinação das temáticas conforme apontamento dos grupos citados acima. Nos casos de DA, verificou-se, de forma resumida, resposta significativamente inferior (BOLD) em muitas áreas corticais que são tradicionalmente envolvidas na deglutição normal. Um dos estudos23 concluiu que, embora o distúrbio de deglutição seja geralmente observado nos estágios finais da DA, mudanças no controle cortical da deglutição podem começar muito antes de a disfagia se tornar aparente.

Os estudos realizados com pacientes com câncer de língua10,21 buscaram determinar os mecanismos de adaptação do sistema nervoso após a glossectomia. Os achados da RNMf dos glossectomizados evidenciaram uma maior ativação no córtex parietal e de respostas adaptativas (em áreas do córtex associadas ao planejamento do movimento da língua durante a deglutição) do Sistema Nervoso Central após a glossectomia.

O estudo que explorou as mudanças funcionais e estruturais em pacientes com esclerose lateral amiotrófica, com ou sem disfagia,17 verificou que, durante a deglutição voluntária de saliva, todos tiveram a mesma área cortical ativada; porém, os pacientes disfágicos apresentaram uma diminuição da ativação. Foi descrito ainda que, mesmo nos casos em que a doença não pôde ser detectada por meio da ressonância magnética convencional, a RNMf evidenciou alterações da funcionalidade cerebral durante a deglutição, apontando possíveis alterações na deglutição, mesmo que futuras.

Os achados dos artigos8,9,11-14,16,19,22,26,27 que estudaram apenas a ativação cerebral de pacientes hígidos frente a diferentes estímulos (consistência, sabor, diferentes instruções para realização da tarefa de deglutir, diferentes idades e diferentes focos no Sistema Nervoso Central) evidenciaram: 1- maior ativação cerebral durante a deglutição de líquido quando comparado ao sólido; durante a deglutição de água quando comparada à deglutição de saliva; quando o alimento ofertado apresenta sabor, em comparação à saliva e à água; quando há o comando verbal para que ocorra a deglutição; quando se utilizam estímulos olfativos, gustativos e visuais associados à deglutição; e quando se utiliza estímulo sensorial com injeção de ar na cavidade oral ar durante a deglutição (quando comparada aos momentos em que não se realiza a injeção de ar); 2- maior ativação nas áreas de interesse (programação e performance) quando estímulos visuais e auditivos relacionados à deglutição são utilizados em associação à realização da função; 3- que os córtices sensório-motores orais dentro dos hemisférios esquerdo e direito não são equivalentes funcionalmente; e 4- que a deglutição espontânea envolve o ativação do cerebelo e dos gânglios da base, bem como as estruturas corticais.

Ao analisar os padrões de normalidade da ativação cerebral durante as tarefas de deglutição, verificou-se que, embora a análise de contraste não tenha conseguido identificar os focos de ativação específicos para deglutição, mapas de ativação sobrepostos sugerem que a extensão mais lateral do córtex pré-central e parietal anterior, córtex cingulado anterior rostral, precuneus e opérculo parietal esquerdo são preferencialmente ativados na deglutição.9 Já Suzuki et al. (2003)8 encontraram que as regiões ativadas durante a deglutição foram observadas no córtex sensório-motor, ínsula, cerebelo, putâmen, globo pálido, tálamo, giro cingulado anterior, área motora suplementar, giro temporal superior e na substância nigra; o cerebelo foi ativado bilateralmente, especialmente no lado esquerdo; ativação dos globus palidus e putâmen foi encontrada bilateralmente.

Durante os últimos anos, o crescente número de estudos de neuroimagem em indivíduos saudáveis tem evidenciado múltiplas regiões corticais que participam do controle da deglutição. Imagens cerebrais funcionais podem ajudar a elucidar os mecanismos neurais relevantes, identificando os padrões neurais que governam essa ação sensório-motora complexa, provendo evidências de mudanças funcionais no córtex cerebral após alguma comorbidade (como as citadas nessa revisão), e auxiliando na identificação e reabilitação correta da disfagia.

Esta revisão crítica mostrou que o exame é de grande importância na identificação precoce, ou não, de alterações cerebrais, facilitando a escolha de uma melhor abordagem de reabilitação para os pacientes disfágicos ou com risco de desenvolver disfagia, possibilitando a melhora no quadro ou a prevenção de riscos.

Conclusão

Este estudo permitiu concluir que a RNMf é um método não invasivo, quantitativo, que demonstra respostas pontuais, às vezes não identificadas clinicamente.

Pode ser utilizado de forma associada e/ou complementarmente a outros exames de imagem, no intuito de confirmação dos resultados ou de validação de métodos. Como aspecto negativo, este estudo evidenciou que, para a realização dos exames, todos os pacientes deveriam deglutir na posição supina, o que pode influenciar a adequada realização da função de deglutição. Outro aspecto que deve ser considerado é que não houve uma padronização das metodologias utilizadas nos artigos analisados, tanto na seleção da casuística como nos materiais e métodos de estudo.

Conflitos de interesse

Os autores declaram não haver conflitos de interesse.

Recebido em 31 de março de 2014;

aceito em 1 de fevereiro de 2015

DOI se refere ao artigo: http://dx.doi.org/10.1016/j.bjorl.2015.08.006

* Autor para correspondência.

E-mail:clauan@usp.br (C.R.F. de Andrade).

☆ Como citar este artigo: de Lima MS, Mangilli LD, Sassi FC, de Andrade CRF. Functional magnetic resonance and swallowing: critical literature review. Braz J Otorhinolaryngol. 2015;81:671-80.

☆☆ Instituição: Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, SP, Brasil.